È stato prima professore di Teologia dogmatica alla Pontificia Università Comillas di Madrid e poi professore diTeologia dogmatica alla Pontificia Università Gregoriana.
Dal 1986 al 1994 è stato vicerettore della Pontificia Università Gregoriana e dal 2004 segretario generale della Commissione Teologica Internazionale.
Il 9 luglio 2008, Papa Benedetto XVI lo ha eletto arcivescovo titolare di Tibica e lo ha nominato segretario della Congregazione per la Dottrina della Fede. È stato consacrato dal cardinale Tarcisio Bertone, allora Segretario di Stato.
Il 1° luglio 2017 è stato promosso da Papa Francesco a Prefetto della Congregazione per la Dottrina della Fede, Presidente della Pontificia Commissione Ecclesia Dei, della Pontificia Commissione Biblica e della Commissione Teologica Internazionale.
Lo stesso Papa Francesco lo ha creato cardinale di Santa Romana Chiesa nel concistoro del 28 novembre 2018, della diaconia di Sant'Ignazio di Loyola in Campo Marzio.
Ha partecipato ai Sinodi del 2018 e del 2019.
Il 6 giugno 2022, con l'entrata in vigore della Costituzione Apostolica Praedicate Evangelium, ha assunto l'incarico di Prefetto del Dicastero per la Dottrina della Fede.
Il 1° luglio 2023 Papa Francesco accetta le sue dimissioni da Prefetto del Dicastero per la Dottrina della Fede, presentate per raggiunti limiti di età. Gli succede l'Arcivescovo e futuro cardinale Victor Manuel Fernandez.
Il 7 luglio 2023 compare nell'elenco dei membri del Sinodo 2023-24 di nomina pontificia. Nel settembre successivo è esentato dalla partecipazione al Sinodo 2023-24 nonostante sia stato nominato membro da Papa Francesco.
Con l'uscita del cardinale Ladaria dal novero dei porporati con diritto di voto in conclave il collegio cardinalizio risulta composto da 127 cardinali elettori e 110 non elettori.
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